Amb seu a Brussel·les, fou creat el 1965 i anomenat fins al 1994 Consell de Ministres. És el principal responsable en la presa de decisions, generalment a partir de les propostes formulades des de la Comissió Europea. Els seus integrants (un per estat) són ministres dels governs dels estats i són designats segons els àmbits de discussió.
El càrrec màxim del Consell de la Unió Europea és la presidència de la Unió Europea, exercida fins al 2006 rotativament durant sis mesos per cadascun dels estats membres i recau en el ministre d’Afers Exteriors corresponent. Des del semestre del gener al juny del 2007, i per ajustar l’organisme a l’increment de països que formen la Unió Europea, s’utilitza el sistema de “triple presidència”, pel qual, de manera successiva, tres estats assumeixen la presidència conjunta durant un període de 18 mesos.
Les resolucions poden prendre’s per unanimitat, majoria qualificada o majoria simple, i els vots de cada país són ponderats segons una escala que a grans trets reflecteix la seva importància demogràfica: Malta 3; Estònia, Xipre, Letònia, Luxemburg i Eslovènia 4; Dinamarca, Irlanda, Lituània, Eslovàquia i Finlàndia 7; Àustria, Bulgària i Suècia, 10; Bèlgica, la República Txeca, Grècia, Hongria i Portugal 12; els Països Baixos 13; Romania 14; Espanya i Polònia 27 i Alemanya, França, i Itàlia 29. Fins l’any 2020, quan la Gran Bretanya abandonà la Unió Europea, el nombre de vots britànics eren els màxims (29).
Del 1997 (Tractat d’Amsterdam) al 1999 el secretari general del Consell de la Unió Europea actuà com a alt representant de la PESC (Política Exterior i de Seguretat Comuna), i posteriorment aquest càrrec fou segregat del Consell.